Собор Рождества Христова (1552‑1562) – древнейшее каменное здание и главный собор города. Возведение его относится к царствованию Ивана Грозного. Собор должен был символизировать богатство и величие торгового города. Его построили на центральной площади, которая так и называлась Соборная.
По преданию, в 1652 году, когда патриарх Никон перевозил мощи святителя Филиппа из Соловков в Москву, он сделал двухдневную остановку в Каргополе именно в соборе Рождества Христова.
Архивные документы XVII-XVIII веков свидетельствуют о богатом убранстве храма. В Христорождественском соборе находились наиболее почитаемые каргопольцами иконы, одна из которых — чудотворная икона Богоматери Казанской. Документы рассказывают о бережном отношении прихожан к своей святыне. Они регулярно делали пожертвования собору, что позволяло ремонтировать храм, который за всю его историю часто подвергался опасности разрушения.
Древняя часть собора отражает характерные черты русского каменного зодчества XVI века — монументальность, простоту и выразительность. Изначально собор имел строгую кубическую форму, потом в XVII веке были пристроены северный (Алексия и Филиппа) и южный (Спасский) приделы, а после пожара 1765 года – паперть с запада. После пожара в Христорождественском соборе был также установлен огромный пятиярусный иконостас, которым можно любоваться и сегодня. Главная храмовая икона Рождества Христова XVI века находится в Государственном Русском музее. Из росписи собора сохранился лишь фрагмент фрески на западной стене с изображением Страшного Суда.
Собор до сих пор не исследован и хранит множество загадок для архитекторов, строителей, археологов, искусствоведов и краеведов. Сейчас храм принадлежит музею. На первом этаже находится выставка «небес» из деревянных церквей Каргополья. Небеса – это особые северные потолочные перекрытия, на которых пишутся образы Христа, ангелов и святых. На втором этаже собора находится резной пятиярусный иконостас.
В Христорождественском соборе, где на верхнем этаже можно увидеть небольшую экспозицию расписных «небес», перенесенных сюда из деревянных храмов района, часто уже несуществующих, и «родной» иконостас XVIIIв работы артели Богданова-Карбатовского, а также остатки фрески XVIIв, что вообще редкость для местных храмов.
На нижнем этаже собора размещается интереснейшая постоянная выставка «Шестой день творения», на которой выставлены великолепные образцы расписных «небес» Каргополья – от самых древних образцов середины XVIIIв до нач.ХХв. Понятно, что «небеса» более целостно и эффектно выглядят в церкви на своем первоначальном месте. Но нужно иметь в виду, что перенос части из них в музей из заброшенных и разрушающихся храмов, часто стоящих без присмотра в глухих труднодоступных местах, помог многим расписным доскам лучше сохраниться или вообще избежать гибели (так, например, «небо» Покрово-Власьевской церкви в Лядинах сгорело в пожаре вместе с церковью). Кроме того, здесь в музее их точно увидит больше народу, поскольку далеко не все гости города могут добраться по ужасным, как правило, дорогам до отдаленных окрестных деревень.
